Eine „Capella“ unterhalb der Burg wird 1355 im Zusammenhang mit der Weihe eines Altars zu Ehren des Heiligen Johannes des Evangelisten und der Maria Magdalena erstmals urkundlich erwähnt. Bauherren waren die Ritter Ulrich und Frank VIII., letzterer verheiratet mit Loretta von Reifenberg (siehe Allianzwappen des Türsturzes, heute vermauert am straßenseitigen Aufgang zur Kirche). Vermutlich bestand damals außerhalb des Chores ein „Heiliges Grab“. 1437 wurde ein Teil der Kirche im großen Stadtbrand vernichtet.

1437-50 Bau der heutigen Johanniskirche im Auftrag der Kronberger Ganerben unter Hauptbauherrschaft des mit Allianzwappen am Bau mehrfach vertretenen Frank XII. und dessen Gemahlin Katharina von Isenburg. Dabei wurden der an einen Stadtbefestigungsturm von 1330 (Sakristei) angebaute und beim Brand erhalten gebliebene Chor mit dem neuen Langhaus verbunden. An der Nordecke des Langhauses kam der quadratische Glockenturm zu stehen. Die neuen Bauteile mehrfach mit den Steinmetzzeichen des Stephan von Irlebach signiert. Der Kirchengrundriss unregelmäßig: die Achse des Chores in leichtem Winkel zur Langhausachse stehend, die Langhauswände leicht divergierend. Chor und südliche Langhausseite mit Strebepfeilern abgestützt. Besonders bemerkenswert sind die noch erhaltenen bauzeitlichen Dachwerke von Chor, Turm und Wehrgang sowie des Langhauses – hier insbesondere die seltene Holztonne.

Das von herrschaftlichen Stiftern ehemals reich dekorierte und mit wertvollen Kunstgegenständen ausgestattete Innere u.a durch Maßnahmen unter Pfarrer Christ um 1800 in Gehalt und Erscheinungsbild erheblich geschmälert. Umfangreiche Renovierungsarbeiten kurz vor 1900 mit Finanzierung der Kaiserin Friedrich durchgeführt, deren Andenken mit dem von Adolf von Hildebrand 1903 geschaffenen, an der westlichen Seite des Glockenturmes angebrachten Epitaph geehrt wird.

In dem dezentral erschlossenen, mit acht (ehemals Maßwerk aufweisenden) Spitzbogenfenstern beleuchteten Saal Wandmalereien des späten 15. Jahrhunderts (an der Ostwand das Jüngste Gericht, an den Seiten Apostelfiguren, bei Restaurierung 1897 erheblich überarbeitet) und auf dem hölzernen Tonnengewölbe (Himmelszelt) Groteskenmalerei von Johann Friedrich Spangenberg, laut Inschrift 1617 entstanden. An den Wänden fünf Doppelgrabdenkmäler, Reliefs, grauer Sandstein, kurz vor und nach 1500. Stilistisch eng verwandt die mit im Rahmen umlaufenden Inschriften versehenen Denkmäler des Philipp IV. von Kronberg († 1477) mit Anna von Handschuhsheim und des Johann VI. von Kronberg (+1488) mit Katharina von Reifenberg; Walter von Reifenberg († 1470) mit Kunigunde von Hattstein. Dem Umkreis des Hans Backoffen (oder dem Meister von Oppenheim bzw. Lienhart Syfer) zugeschrieben die nahezu identischen Denkmäler des Philipp VI. von Kronberg († 1510) mit Katharina von Bach-Bintzburg und des Walter von Reifenberg († 1506) mit Katharina von Crüftel. Der Anna Sidonie, geborene Brömser von Rüdesheim († 1619) gewidmet das farbige Marmorepitaph, Nikolaus Dickhardt, Mainz, zugeschrieben.

In dem aus Querjoch und 5/8-Schluss gebildeten und von fünf zweibahnigen Maßwerkfenstern belichteten, eingezogenen Chor ein auf unterschiedlich gestalteten Konsolen ruhendes Rippengewölbe mit 1483 datierten Malereien (mehrmals restauriert, u. a. 1897/98, 1965). In den Chorschluss eingelassen eine der Bauphase des 14. Jahrhunderts angehörende Sakramentsnische mit Dreipass sowie eine wohl von Hermann von Kronberg und Anna Sidonie Brömser von Rüdesheim gestiftete, mit einem wappengeschmückten Gitter verschlossene Sakramentsnische (vor 1619). Von den im 16. Jahrhundert genannten fünf Altären in der Kirche erhalten der Marienaltar. Auf den geschlossenen Flügeln Schutzmantelmadonna, Gemälde eines mittelrheinischen Meisters um 1440-50 (1897 von Robert Schrödl restauriert), auf der Innenseite Relief mit der Darstellung des Marientodes, gebrannter Ton, die Fassung erneuert, Werk eines mittelrheinischen Meister, Mainz, um 1438 (?). Die vermutlich Frank XII. von Kronberg und Katharina von Isenburg darstellenden Stifterfiguren 1967 entwendet. Als Werk des Hans Backoffen gilt das eindrucksvolle Grabdenkmal des Walter von Reifenberg des Jüngeren († 1517); von Dietrich Schro, Mainz, geschaffen das Denkmal der Anna von Kronberg († 1549), farbig gefasstes Steinrelief; im Fußboden eine Sandsteinplatte des 16. Jahrhunderts und an der Wand diejenige des Casimir Heinrich Philipp von Bettendorf.

Zur Ausstattung gehören des Weiteren: Ellenmaß an der Turmaußenseite neben dem Treppenaufgang; Taufstein mit Blendmaßwerk, Ende 15. Jahrhundert; Teile eines Chorgestühls, auswärtige Provenienz, erworben von Kaiserin Friedrich, mit gotische Flachschnitzerei, 1523, und Wangen aus dem 15. Jahrhundert; Gusseiserne Ofenplatte, das Model eventuell von Philipp Soldan, Frankenberg, mit Darstellung des Ölwunders des Propheten Elias; Altarkruzifix, 1. Hälfte 16. Jahrhundert; Kanzel, frühes 17. Jahrhundert, mit alter Sanduhr, der Korb von einem phantasievoll mit Blattornamenten und Weintrauben geschmückten Pilaster gestützt. Stiftung des Hermann von Kronberg und seiner Gemahlin Anna Sidonie; Reste eines farbig gefassten Herrschaftsstuhls mit den Wappen des Hermann von Kronberg und seinen Gemahlinnen geborene Brömser von Rüdeheim und von Spiering, frühes 17. Jahrhundert; in der 1897 über der Sakristei eingerichteten Herrschaftsloge ein Dreifaltigkeitsepitaph, gestiftet 1618 von Amtskeller Johann Dietterich und seiner Frau Margareth Eisenbach; Epitaph mit Darstellung der Darbringung im Tempel, gestiftet 1624 von Johann Eysenbach zum Gedenken an Leonhard Diettrich, Schulmeister und Schultheiß; Figur des Johannes des Täufers, um 1700, Holz, ursprünglich ungefasst, 1990 bemalt; Terrakotta­relief, Christus am Grabe, italienisch (?), Geschenk der Kaiserin Friedrich; an der Turmaußenwand Figur Johannes des Täufers, geschaffen 1984 von Hermann zur Strassen, aufgestellt unter Maßwerkbaldachin und auf Sockel mit Wappen des Kirchenstifterpaares Frank von Kronberg und Katharina von Isenburg; Orgelprospekt, 1802, anlässlich des Ankaufs der Orgel von Stumm in Raunen-Sulzbach, Hunsrück, über der von Ost nach West versetzten Tribüne eingebaut. Die alte Orgel von Pfarrer Christ nach Waldkrüfel (Crüftel) verkauft. Die heutige Orgel 1966 von Hermann Hillebrand, Hannover, gebaut; Vierergeläut, bestehend aus zwei Glocken mit jeweils identischer Inschrift: „Maria gotes celle hab in hut was ich überschel“ aus dem jahr 1466 und zwei 1956 von Rincker, Sinn, gegossenen Exemplaren; mit „FP 1756“ bezeichnete, geschmiedete Eisentore des bis 1800 neben der Kirche bestandenen Friedhofs. Mehrere Grabsteine des 17./18. Jahrhunderts eingemauert im Glockenturm und an der äußeren Langhausnordwand, darunter auch die Sandsteinplatte eines Hartmut(?) von Kronberg, 15. Jahrhundert. An der südlichen Außenwand eine mit Putten und Rollwerk geschmückte Platte aus rotem Sandstein, Rest des Epitaphs des Johann Eberhard von Kronberg († 1617) und der Anna Riedesel zu Eysenbach.