Nachdem Homburg v.d.H. mit Schließung der Spielbank 1872 für die russischen Gäste zunächst an Anziehungskraft eingebüsst hatte, wandten diese sich ab den 90er Jahren dem nunmehr mondänen Badeort erneut zu. Eine gewichtige Rolle hatte dabei der 1894 geschlossene, den Devisenverkehr erleichternde deutsch-russische Handelsvertrag gespielt. Ebenso wie der Bau der englischen Kirche wurde auch derjenige der Russen durch private Spenden ermöglicht.

Der Bau entstand unter der örtlichen Leitung von Louis Jacobi nach den Plänen des St.Petersburger Architekten Louis Benois. Grundsteinlegung am 16.10. 1896 im Beisein des Zaren Nikolaus II und dessen Gemahlin Alexandra. Einweihung am 22.9.1899 in Anwesenheit der Kaiserin Friedrich.

Benois, der gleichzeitig die Kirche der Hl. Maria Magdalena in Darmstadt für das Zarenpaar erbaute, hatte für die Homburger Kirche ebenfalls einen Stil gewählt, der Elemente des russischen Sakralbaus des 15./16. Jahrhunderts mit denjenigen des Jugendstils verbindet. Diese Stilmischung zeigte sich geeignet, eine bis ins Detail gehende Materialvielfalt zur Anwendung zu bringen. Konstruktiv wie auch ornamental gliedernd eingesetzt ist der helle Sandstein, wohingegen in den roten Ziegeln Verblendwerk zu sehen ist. Buntglasierte Platten zieren die Eckvorsprünge und den Trauffries. Die unterschiedlich geneigten, schiefergedeckten Dächer weisen an Traufe und Ortgang filigranen, vergoldeten Blechschmuck auf. Krönender Abschluss ist der Zentraltambour, überhöht von der mit vergoldetem Kupferblech belegten Zwiebelkuppel und orthodoxem Kreuz. Der über quadratischem Grundriss stehende, nach außen mit Vorhalle, Sakristei und Altarraum ausgreifende Bau, entwickelt im Inneren des Zentralkörpers einen überwölbten Raum mit blau gefasster und mit vergoldeten Sternen verzierter Kuppel. Der Blick in den erhöht gelegenen Altarraum wird durch einen aus Eichenholz geschnitzten und reich mit byzantinischer Ornamentik belegten Ikonostas, der zudem mit naturalistisch aufgefassten Heiligenbildern versehen ist, verstellt. Als Bodenbelag teppichartig gemusterte Kacheln. Die Bildausstattung wurde nach der Tilgung ornamentaler Wandmalerei bis 1981 mit der figürlichen Ausmalung von Adam W. Russak nach Vorstellungen Benois'' vollendet.